以南宋乾道八年(1172)內捍海塘修筑為標志,祝橋鎮境域漸次成陸,百姓逐漸移居,祝橋地區隸屬松江府上海縣。
明隆慶二年(1568),松江府清丈土地,分團編甲,造業戶魚鱗冊,今祝橋地區始有五團之名,當時的祝橋境域隸于下砂鹽場,僅有團灶機構而無行政建置。
民國23年(1934),南匯縣合并區治,原五團鄉境域隸屬于南匯縣第二區。
至1936年,祝橋集鎮市場繁榮,成為南匯縣第五大鎮。
民國36年(1947)春,恢復五團鄉建置。
1949年5月五團鄉(祝橋地區)解放,成立蘇南行政公署松江專區南匯縣人民政府,祝橋、鹽倉、東海地區隸屬祝橋區管轄。
1958年9月成立東方紅人民公社,祝橋、鹽倉、東海地區屬東方紅人民公社。
1962年3月從鹽倉人民公社劃出10個生產大隊、祝橋人民公社劃出3個生產大隊,成立東海人民公社。
1984年2月實行政社分設,建立祝橋鄉、鹽倉鄉、東海鄉。
1994年9月,撤鄉建鎮,改名祝橋鎮,實現鎮管村體制。
2003年撤銷原祝橋鎮、鹽倉鎮、東海鎮建制,建立新的祝橋鎮。
2006年12月朝陽農場并入祝橋鎮。
2011年施灣、江鎮社區從川沙新鎮劃歸祝橋鎮。