秦時，平潭屬閩中郡。

漢武帝元鼎五年(前112年)，屬會稽郡南部都尉。

三國吳景帝永安三年(260年)，屬建安郡侯官縣。

隋大業三年(607年)，屬建安郡閩縣。

唐天寶元年(742年)，屬江南東道長樂郡福唐縣。

五代開運元年(944年)，屬東都福清縣。

南宋景炎元年(1276年)，屬福安府福清縣。

明洪武元年(1368年)，屬福州府福清縣。

清雍正八年(1730年)，福清縣丞移設于平潭。

清嘉慶三年(1798年)，置平潭海防廳，直屬福州府。

1912年，廢廳置平潭縣，仍屬福州府。

建縣后，縣域隸屬關系多次變更。

初屬東路道，平潭劃為21區。

1926年，設3區。

1927年廢道直屬省轄。

1931年設5區轄15鄉。

1937年劃3區設24個聯保。

1943年，全縣改設2鎮5鄉89保。

1947年，設2鎮5鄉92保。

1949年9月16日，平潭解放。

9月23日成立縣人民政府，屬福建省人民政府第四行政專員公署管轄。

設1鎮3區，潭城鎮，駐地城關；一區區公所駐地后旺久；二區區公所駐地北厝；三區區公所駐地蘇澳。

1949年10月中華人民共和國成立后，平潭仍屬第四專署。

1950年4月專署改稱閩侯專員公署，設4個區公所。

1956年6月，閩侯專區撤銷，平潭屬晉江專區。

同年7月21日，經國務院批準，將大扁島(面積4.8平方千米)劃歸福清縣轄，設中樓、蘇澳、北厝3個區和潭城鎮。

1958年4月，撤區并鄉，全縣劃分為1鎮15鄉，8月建立平潭縣人民公社，設4個分社。

1961年7月，全縣劃分為12個人民公社。

1984年9月撤銷公社建制，成立鄉鎮人民政府，全縣設3鎮、12鄉。

1995年底全縣設5鎮、10鄉。

2011年末轄潭城、蘇澳、澳前、北厝、流水、平原、敖東7個鎮，嵐城、中樓、白青、南海、嶼頭、大練、東庠、蘆洋8個鄉，共15個鄉級政區；下設25個居民委員會，192個村民委員會。

2013年7月，平潭綜合實驗區獲得并行使設區市經濟社會管理權限，是福建省直管的地級行政管理區。

平潭縣與平潭綜合實驗區實行“政區合一”（行政區和實驗區）的管理體制。